新七班到土蜘蛛部落拯救拥有一族之禁术的少女小莹，她因为体内藏有相当强大的禁术，因此和人柱力一样受到族人的排挤。而她的师父，能用肥皂泡使出忍术的叛忍泡沫也遭到追杀部队的纠缠。大家先是试图把小莹体内的禁术取出销毁，但小莹却先一步落入敌手。鸣人一众便和敌人交手，最后鸣人将敌方首脑打倒。而小莹的师父泡沫（六尾人柱力）也成功的用六尾的力量阻止了禁术的失控。最后小莹终于被泡沫认可为弟子，一起离开村子去修行。但是泡沫却在独自一人去和追杀部队谈判时遭遇佩恩，力战不敌被捕获。之后因六尾被封印而亡。
再次寻找佐助的踪影失败后，鸣人回到木叶，却惊闻自来也被佩恩杀害的恶噩。为此曾一度悲伤的他，因为伊鲁卡和鹿丸的鼓励，而再度重新振作起来，并协助解开自来也临终前留下的暗号；可惜的是毫无头绪。
为了替自来也报仇，他决定接受深作大人的提议，前往自来也曾修行的妙木山，作艰苦的“仙术”训练。训练期间，鸣人险变青蛙，幸得深作大人用术阻止，不过呜人却整身是伤。经过一番修行，鸣人总算是基本掌握了自然力量，深作将自来也的遗作──《坚毅忍传》交给鸣人。
鸣人基本掌握了深作所授的“蛙组手”，及能在静止的状态下吸收自然力量，控制仙术查克拉。深作告诫鸣人有关仙人模式的缺点，就是只能维持5分钟左右；而且每一次使用前，需经一段时间、在静止的状态下吸取足够的自然力量。这样就很容易成为敌人的靶子，因此使用时必须有其他伙伴在旁边提供增援。但深作认为最有效的方法，就是与鸣人融为一体，分担“动”和“静”两边的工作，不过，由于受到九尾的阻挠，融合并未成功（事后九尾承认是由于对鸣人和蛤蟆混在一起感到不满而故意阻挠）。另一边，佩恩袭击木叶，天道佩恩由于得知鸣人在妙木山修行，继续攻击毫无意义，便用神罗天征摧毁了整个木叶村，好在纲手及其蛞蝓保护了大家。鸣人等被志麻仙人通灵回满目疮痍的木叶村，六道佩恩齐聚准备捕捉九尾，鸣人得知卡卡西死讯，愤怒之下单挑六道。鸣人的仙人模式加上新术仙法·风遁·螺旋手里剑，且在两位仙人的帮助下本是压倒性优势。但由于佩恩实力强大，费劲艰辛才打败五个佩恩，剩下天道尚存。深作仙人被天道杀死，鸣人的仙人模式解除，被天道擒获。天道试图摧毁鸣人的意志，一番谈话下，鸣人不置可否。雏田为救鸣人
成为英雄
成为英雄
而出被天道打伤，鸣人误以雏田死亡，愤怒之下爆发九尾查克拉，现出八条尾巴，天道用地爆天星困住鸣人。
鸣人在被九尾怂恿之下准备揭开封印之时，波风水门封印的查克拉现身阻止，鸣人才得知自己的身世，四代与鸣人交谈后重新封印九尾，并消失。鸣人脱离地爆天星的束缚，打败天道，并用逆向探查找到佩恩本体——漩涡长门。[26]与鸣人的交谈中，长门被鸣人感化。放弃原定计划，决定将接力棒交到鸣人手中。期盼鸣人能够完成几代人的使命......长门因施展外道·轮回天生之术耗尽生命力而死。鸣人送走小南，回到木叶成为英雄。
五影会谈
鸣人在卡卡西的背负下回到木叶，并接受群众的盛大迎接。从犬冢牙口中得知团藏下达了抹杀佐助的许可，鸣人向佐井询问有关团藏的真实身分，佐井却因为被下了封印不能提及此事。后遇上云隐派来传递文书的使者并与其交手，得知佐助已经和晓联手一事。得知这惊愕的事实后，小樱惊慌得不知所措，鸣人出面化解并决定要阻止佐助继续走入邪道。
小樱的告白
小樱的告白(14张)
呜人及后和卡卡西，大和追上前往出席五影大会的雷影，希望能劝他放过佐助，但雷影不接受其解释，还斥责鸣人把世事想得太天真。呜人一行人后来在投宿的旅店中遇上了特意前来找他的斑，鸣人激动地质问班对佐助有何企图。斑告知三人宇智波灭门案背后的秘密，并指佐助现已被仇恨所支配，而宇智波一族是被诅咒的一族，注定和千手一族永远地战斗。佐助作为宇智波一族的唯一后人，须继承一族的所有仇恨，向木叶、向世界报仇。而鸣人继承了千手一族的火之意志，故两人必须继续未了的战斗。
小樱、佐井、犬冢牙、小李突然来访[27]，小樱对他当面作出告白，同时劝谕他放弃追寻佐助，但鸣人以“这种玩笑一点都不好玩，讨厌对自己说谎的家伙”为由拒绝了她。[28]鸣人原本想告诉说出宇智波灭门案的真相，但被卡卡西阻止，鸣人告诉小樱自己是自愿帮助佐助，并且一定会将他带回木叶，小樱失望离去。[29]佐井偷偷用分身告诉鸣人，原来与鸣人同期的木叶忍者都决意刺杀佐助，连小樱也下定决心准备与佐助了断，这次告白其实是为了让鸣人不再执意于带佐助回村。得知真相的鸣人震惊不已，呆若木鸡，我爱罗等人赶到，将佐助大闹会场、第四次忍界大战即将爆发的情况告知鸣人，沉痛的消息一个接一个传来，让鸣人难以承受，出现过度呼吸症，昏了过去。[30]
第七班重聚
第七班重聚
第七班重聚
团藏为了和正在激烈对决的佐助同归于尽而使用里四象封印术，却被佐助躲过。佐助接下来还想杀掉已经没有利用价值的香璘，但小樱出现，扰乱了佐助的计划。小樱骗佐助要背叛木叶加入他的队伍，佐助开出条件是要小樱动手杀掉香璘。就在小樱准备用毒苦无刺杀佐助时，佐助先下手为强想杀害小樱，此时卡卡西现身救下小樱，并与佐助对战。[31]佐助开启万花筒写轮眼召唤须佐之男攻击，被卡卡西的神威吸收。卡卡西仍试图让佐助想起过去和木叶的伙伴们度过的光明岁月，但佐助却已被仇恨控制。就当佐助想继续发动攻击的时候，却发觉写轮眼使用过度，近乎失明，须佐之男也迅速崩解。小樱想趁机用毒苦无刺向佐助，但最后仍是下不了
第二次决斗
第二次决斗(2张)
手，反而被佐助发现夺下苦无要杀了小樱，鸣人及时出现，救下小樱[32]，两人重现终结之谷的对决，结果不分上下，白绝和宇智波班现身给佐助压阵。鸣人对佐助表示他不再阻止他复仇，但前提是由他来当佐助的第一个目标。佐助回应：“那么就先从你杀起吧！”，和斑一起用超时空忍术离去。鸣人则由于战斗中被小樱的毒苦无误伤，在佐助离去后药效发作，口吐白沫，由小樱替鸣人治疗。
龟岛试炼
龟岛试炼
龟岛试炼(2张)
回到木叶后，鸣人向同届的忍者们表明要独自对付佐助，引来众人的讶异与反对。鸣人在妙木山向大蛤蟆仙人请教，获知他即将与拥有强大瞳力的人决战，受其指点寻找章鱼（八尾人柱力），并得到了九尾封印的关键钥匙。在木叶和同盟国的安排下，鸣人抵达一座孤岛，与八尾人柱力奇拉比会合，展开“训练”（其实是将两人与战斗隔离）。鸣人在奇拉比的指引下，在真实之瀑中面对黑暗自我，初次对决结果是不分胜负。而在听闻过去奇拉比和基之间的故事后，鸣人在真实之瀑成功挑战黑暗的自我，奇拉比亦允诺协助鸣人进行九尾控制训练。
在奇拉比的引导下，鸣人抵达了自己的精神领域，利用先前得到的九尾封印钥匙解开封印，与九尾交战，目的是要从九尾体内把它的查克拉给抢过来。虽然鸣人与奇拉比在精神领域联手并一度压制九尾，并且以强大的仙人力量一度重伤九尾，却不慎被九尾的憎恨入侵，鸣人快被憎恨吞噬时，旋涡玖辛奈的查克拉出现在鸣人面前，鸣人与母亲重逢的同时，得知了自己的身世，在玖辛奈的帮助下重新迎战。以仙人状态使出“仙法‧超大玉螺旋多连丸”重创九尾，再以“仙法‧风遁奥义‧螺旋手里剑”
母子相聚
母子相聚
把九尾的查克拉打出体外并吸收之。鸣人现出九尾查克拉外衣和六勾玉，愤怒至极的九尾使出虚狗炮企图一举扳回劣势。但鸣人先使出六道仙人的术鸟居轻易打碎虚狗炮并将九尾封印，九尾在不甘心的怒吼著它不会忘记今天鸣人的所作所为后，沉默了下来。儿子成功收服九尾，玖辛奈自是非常高兴的恭贺他，但随后又严肃的告诉鸣人自己正是前一位九尾的人柱力，并将向鸣人揭露16年前九尾袭击木叶事件的真正真相。鸣人谢过玖辛奈并允诺成为超越父母的忍者，返回了现实世界。
由于经过查克拉控制训练，鸣人进入尾兽模式后能够感觉到他人的负面情绪，因而识破藏身于“鲛肌”里的干柿鬼鲛，鬼鲛自知不敌欲逃走，被鸣人击成重伤。
鸣人因为脚踏力过猛被卡住，无法继续追击鬼鲛。因此由阿凯追击并与鬼鲛展开决战。
鬼鲛追击事件告一段落后，鸣人在奇拉比的引导下，展开尾兽查克拉应用训练的最后阶段。另一方面，斑告诉兜十万绝的事情之后，让兜和迪达拉前去捕捉九尾。兜与迪达拉去岛龟捕捉鸣人时，途中被土影攻击，兜让迪达拉去和土影对决，自己召唤通灵兽去攻击岛龟。兜随后与大和等人展开激战，但途中却把大和抓走，还中断土影的战斗。
第四次忍界大战
与九尾查克拉完美融合的鸣人
与九尾查克拉完美融合的鸣人
鸣人与奇拉比一同奔赴战场。路途中遇到长门和鼬。[33]鼬摆脱兜的控制后帮助鸣人与比封印长门，并将佐助托付于鸣人。另外赶往另一战场的一个鸣人分身帮助我爱罗他们打败二代土影分身，接着与三代雷影对决时找到其弱点并用仙人模式打败了他。兜控制的二代土影通灵出宇智波斑，五影到齐与斑作战。鸣人受五影的托付后解除分身。本体和奇拉比在前进的路上遭遇带土率领的人柱力们。但寡不敌众而处于劣势，卡卡西和凯赶到帮助鸣人他们共同作战。后鸣人说服四尾，感动了九尾并第一次真正的尾兽化，但只能坚持五分钟。在短短的时间内拔出二尾、三尾、五尾、六尾和七尾五个人柱力身上的所有黑棒。成为继六道仙人以后第二个被二到九尾认同的人，并在九喇嘛、奇拉比、牛鬼、卡卡西和凯的帮助下共同对抗带土，面具男在只获得八尾一只触角和金银兄弟的九尾查克拉的情况下准备强行复活十尾。为了阻止十尾复活，鸣人等人联手攻击面具男，最终卡卡西破解了面具男时空忍术并最终击碎了带土的面具。[34]
解除秽土转生契约的宇智波斑来到了战场，与带土一起作战在斑和带土合作下成功复活了十尾，在这时忍者联军登场，用五大国组合忍术封住了十尾，但可惜十尾摆脱了束缚，并用尾兽炮直接命中忍者联军指挥部。十尾发动木遁·插钎之术袭击忍者联合军，宁次为保护鸣人和雏田不幸牺牲。鸣人在带土的讥讽质问中几近动摇，但在雏田的安慰和九尾的训斥使他恢复了精神。鸣人把九尾再次制造出的查克拉调整成适合每个忍者的类型，输送到联军每个成员身上。
千手柱间，千手扉间，猿飞日斩，波风水门四位火影因秽土转生复活，佐助也决定了回到木叶，鹰小队和大蛇丸一起前往第四次忍界大战战场，营救负伤的五影。四位火影则同佐助一起到达战场，第七班复活，鸣人与佐助终于并肩作战。敌人只剩下十尾人柱力带土[35]和秽土转生的斑，鸣人、佐助和二代、四代火影一起对抗带土，初代对抗斑。但带土一人用使忍术失效的阴阳遁对抗四位火影，在二代火影和鸣人都察觉到仙术对带土攻击有效时，鸣人同时开启仙人模式和尾兽模式，开始反攻。
带土在战场上重新释放出十尾。十尾变成参天巨树，树木顶端结有一颗硕大的果实，内有九勾玉轮回眼，当眼中的瞳术映到月亮上时，无限月读便即完成。
鸣人、佐助和初代火影带领众人对带土攻击，阻止无限月读。之后鸣人和佐助合力使用野兽之难与众人合力重创带土。之后鸣人与众人合力将尾兽从带土体内拉出，而带土也被鸣人感化，想要施展外道·轮回天生之术救回在此战中死亡的人，但是，黑绝趁机控制住带土，使用外道·轮回天生之术将宇智波斑复活。
大战宇智波斑
黑绝开始控制带土准备与卡卡西和水门战斗，斑成功地摆脱了秽土转生的躯体，并且吸收初代仙术查克拉，斑利用白绝取得的轮回眼
小樱给鸣人进行人工呼吸
小樱给鸣人进行人工呼吸[36]
右眼，从带土身体中通灵出外道魔像，用轮墓·边狱将尾兽困住，[37]并一举从鸣人和奇拉比身体中把封印状态中的九尾、八尾抽出，连同其它尾兽拖入外道魔像封印，成为十尾人柱力。按照九喇嘛被抽出前嘱托，我爱罗带着奄奄一息的鸣人前往水门处移植九尾阴查克拉，[38]途中带上小樱对鸣人施救，但小樱无力回天，鸣人心跳停摆，生命垂危。为了维持鸣人的心跳，小樱给鸣人进行人工呼吸，并打开他的胸腔，用手握住心脏人工起搏。[39-40]虽然小樱一行成功和水门会合，但黑绝从中作梗，封印失败，
鸣人的回答
鸣人的回答
这时候，内心觉醒的带土偷袭了斑，抽走少量守鹤、牛鬼查克拉，和卡卡西同时使用神威，把小樱、鸣人和封印有九尾阴查克拉的黒绝带入时空间进行封印[41-42]，鸣人在精神世界中见到了六道仙人羽衣，六道仙人讲述了自己的两个儿子——天才、自负的因陀罗和废柴、自强的阿修罗对抗的经历[43]，表示二人的查克拉并未消亡，一代一代地被传承了下来，其中阿修罗的查克拉就附在鸣人
预言时刻的到来
预言时刻的到来
身上，而宇智波佐助身上则负有因陀罗的查克拉，两人的对立其实是在继续着先辈们无休止的轮回与对抗，六道仙人希望他能阻止已经不再是转生者的宇智波斑。[44]
是我们两个人一起打倒你！
是我们两个人一起打倒你！
就在此刻，守鹤、牛鬼的部分查克拉和九喇嘛的阴查克拉被带土成功封印，出现在精神世界里，尾兽全部聚齐，预言之子改变世界的时刻终于到来[45]，六道仙人询问鸣人想要做些什么，鸣人回答：“或许我和那个叫阿修罗的家伙真的很像，但和他不同，我又笨又小孩子气，而且还有很多事情不明白，但是我知道‘伙伴’应该是什么样的，我想要守护他们，仅此而已。”[46]六道仙人将自己的仙术赋予鸣人[47]，鸣人苏醒，在千钧一发之际返回现实空间[48]，踢开原本击向阿凯的求道玉，用仙法·熔遁·螺旋手里剑重创斑，斩断神树[49]，救回全开八门遁甲而濒临死亡的阿凯，同佐助一同挑战斑[50-51]。卡卡西的写轮眼被斑夺去，鸣人使用六道仙术将其治好[52]。
大筒木辉夜复活
无限月读展开，鸣人急于拯救被幻术操控的同伴，欲冲出阻挡月读光照的须佐能乎，被佐助拦下[53]。佐助诘难小樱和卡卡西此时对于解救众人毫无用处，激怒鸣人。[54]突然，蛰伏已久的黑绝刺穿斑的胸口，并借助他的身体复活大筒木辉夜，鸣人佐助欲阻止，无奈不敌辉夜那强大的查克拉，未果。[55]黑绝趁着佐助的须佐能乎爆炸之际，控制住了两人的身体，道出连大筒木羽衣也不知道的一段黑暗历史，并声称一切都是为了母亲辉夜……盛怒之下的鸣人挣脱黑绝控制，准备与佐助联合发动封印术，封印辉夜。[56]开战前，为宇智波带土疗伤。